Capacité de thermogenèse et fonctions mitochondriales dans un contexte d'acclimatation au froid chez un passereau résident

RÉSUMÉ: Les oiseaux de petite taille comme les passériformes sont des organismes endothermes, c'est à dire capables de produire une chaleur endogène indépendamment de la température du milieu environnant, contrairement aux espèces ectothermes. Cette capacité leur permet de vivre en hiver dans les latitudes nordiques, supportant ainsi un important refroidissement de la température ambiante tout en maintenant leur température interne élevée. Ceci est cependant un défi énergétique de taille étant donné l'importante perte de chaleur causée par ces conditions externes et favorisée par leur petite taille. Deux mécanismes principaux ont jusqu'alors été avancés pour expliquer comment ces oiseaux répondent à ce besoin de thermogenèse accru en hiver: la thermogenèse par frissonnement musculaire ou la thermogenèse sans frissonnement, induite par des cycles métaboliques futiles favorisant une production de chaleur. Le frissonnement est reconnu comme étant le mécanisme universel de thermogenèse chez les oiseaux et les mammifères. Ceci fait donc des muscles un acteur majeur dans la réponse thermogénique au froid. C'est pourquoi, la variation de masse de cet organe a été fréquemment étudiée dans un contexte d'acclimatation au froid. Une augmentation de la masse des muscles a été plusieurs fois observée et associée à l'augmentation de la capacité de thermogenèse. \nCependant, des évidences récentes issues de plusieurs études suggèrent l'existence d'une augmentation de cette capacité sans développement parallèle de la masse musculaire chez des passereaux acclimatés au froid. Cette incohérence au sujet du rôle de la masse des muscles dans l'augmentation de la capacité thermogénique remet en question la nécessité du développement musculaire dans la réponse au froid et suggère qu'il y aurait d'autres mécanismes en jeu. Nous avons ainsi émis l'hypothèse, dans le chapitre 1 que, même si une musculature développée peut être avantageuse en terme de production de chaleur indépendamment de la température, le développement de la masse musculaire n'est pas un prérequis à une amélioration de la capacité thermogénique pendant l'acclimatation au froid chez les oiseaux. Nos résultats ont confirmé cette hypothèse, révélant une capacité de thermogenèse (Msum) de 20% supérieure chez des mésanges à tête noire (Pœcile atricapillus) acclimatées en captivité au froid (-10°C), comparativement à celles acclimatées à thermoneutralité (27°C), ceci en l'absence d'une augmentation de la masse des muscles squelettiques au froid. Nous avons donc conclu qu'un gain de masse musculaire n'est pas un prérequis obligatoire à l'acquisition d'une meilleure endurance au froid, bien que les individus avec une musculature plus développée aient été avantagés pour la thermogenèse par frissonnements indépendamment de la température. L'acquisition d'une meilleure capacité à produire de la chaleur se ferait potentiellement au moyen d'un ajustement de l'intensité métabolique des tissus, probablement musculaires, au travers de l'activation de fonctions cellulaires. \nDans le chapitre 2, nous avons fait l'hypothèse que l'augmentation de la capacité à produire de la chaleur lors de l'acclimatation au froid chez les oiseaux de petite taille impliquerait une hausse de la fuite de protons et/ou de la phosphorylation oxydative et que ces ajustements mitochondriaux pourraient être réalisés soit par un changement quantitatif (densité en mitochondries) soit/et par un ajustement qualitatif (propriétés intrinsèques des mitochondries) des mitochondries. La mitochondrie est en effet un élément prépondérant dans le métabolisme énergétique, puisqu'elle est le siège de près de 90% de la respiration cellulaire. Une partie de cette respiration correspond à la phosphorylation oxydative et à la respiration induite par un cycle futile, la fuite de protons au niveau de la membrane interne des mitochondries. La phosphorylation oxydative génère des molécules énergétiques d'ATP et de la chaleur alors que la fuite de protons ne génère que de la chaleur. Ces deux mécanismes pourraient par conséquent être stimulés en réponse au froid afin de répondre au besoin de thermogenèse. L'hypothèse de ce 2ème chapitre a été partiellement confirmée. \nNous avons démontré que les fonctions mitochondriales diffèrent quantitativement et qualitativement en réponse à l'acclimatation au froid des mésanges. Cependant, seulement certaines de ces fonctions co-varient avec la capacité thermogénique et les coûts de maintenance basale et selon un patron qui dépend de la température d'acclimatation et de la masse corporelle. Par conséquent, bien que les mécanismes exacts à l'origine d'une meilleure capacité à produire de la chaleur en réponse au froid nécessite clarification, notre étude suggère que cette capacité est néanmoins associée à des ajustements du métabolisme mitochondrial. -- Mot(s) clé(s) en français : acclimatation, froid, muscles, thermogenèse, respiration mitochondriale, oiseaux, fuite de protons. -- ABSTRACT: Birds of small body size, such as passerines, are endothermic organisms, and thus are able to produce body heat endogenously and independently from variation in ambient temperature. This capacity allows them to winter at northern latitudes and withstand cold environments while preserving a high body temperature. This, however, represents a major energetic challenge given that their small body size accentuates heat loss. Two main mechanisms are thought to explain how small birds respond to the thermogenic requirements of winter: thermogenesis through muscular shivering or non-shivering thermogenesis, induced by futile metabolic cycles, which would improve heat production. Shivering is considered the universal thermogenic mechanism in mammals and birds. This makes skeletal muscles a major player in thermogenic responses to cold. Increases in skeletal muscle mass have indeed often been found to correlate with improvements of thermogenic capacity. However, recent evidences from different studies suggests that thermogenic capacity can be improved in response to cold without parallel muscle mass development in passerines. This discrepancy on the assumed role of muscle mass adjustments in improving thermogenic capacity challenges the common perception that birds must increase the size of their skeletal muscles during cold acclimatization and suggests that other mechanisms are involved. \nWe have hypothesized in chapter 1 that, while larger muscles may benefit birds in terms of heat production independently from ambient temperature, an increase in muscle mass is not a prerequisite to improve thermogenic capacity during cold acclimation. Our results confirmed this hypothesis and showed that captive black-capped chickadees (Poecile atricapillus) living in the cold (-10°C) had a 20% higher thermogenic capacity (Msum) than individuals acclimated to thermoneutrality (27°C) while skeletal muscle mass did not differ between treatments. We therefore concluded that muscle mass development is not an obligatory prerequisite for improving cold endurance, although individuals with larger muscles at both temperature did produce more heat by shivering. Improving heat production capacity could potentially be achieved by adjusting tissue metabolic intensity, likely in the muscles, through the activation of cellular functions. In chapter 2, we hypothesized that small birds could be improving heat production capacity in the cold through increased proton leakage and / or oxidative phosphorylation and that these mitochondrial adjustments would involve quantitative (mitochondrial density) and / or qualitative adjustments (intrinsic properties) of the mitochondria. \nThe mitochondrion is indeed a preponderant element in energy metabolism, since it is responsible for nearly 90% of cellular respiration. Part of this respiration results from oxidative phosphorylation and from respiration induced by a futile cycle, the leak of protons at the mitochondria inner membrane. Oxidative phosphorylation generates ATP energy molecules and heat while proton leakage generates only heat. Both mechanisms could therefore be up-regulated in response to cold in order to meet the need for thermogenesis. The hypothesis of this second chapter has been partially confirmed. We have demonstrated that mitochondrial functions differ quantitatively and qualitatively in response to cold acclimation in chickadees. However, only some of these functions co-vary with thermogenic capacity and basal maintenance costs, with patterns depending on acclimation temperature and body mass. Therefore, although the exact mechanisms leading to improvement in heat production in response to cold still requires clarification, our study suggests that this ability is nevertheless associated with adjustments of mitochondrial metabolism. -- Mot(s) clé(s) en anglais : acclimation, cold, muscles, thermogenesis, mitochondrial respiration, birds, proton leak.

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