Modulation des communautés bactériennes et fongiques associées à un hôte sous l’influence des stress biotiques et abiotiques : cas de l’agrile du frêne

« La vie ne resterait pas longtemps possible en l'absence de microbes » Louis Pasteur \n \nL'agrile du frêne, Agrilus planipennis Fairmaire, est un insecte ravageur exotique originaire du \ncontinent asiatique qui cause d’importants dommages à toutes les espèces de frêne (Fraxinus spp.) en Amérique du Nord. Ce coléoptère de la famille des Buprestidae est considéré, \naujourd’hui, comme étant le plus sérieux ravageur forestier des dernières décennies, causant \nd’importants impacts environnementaux, écologiques et économiques. Les communautés \nmicrobiennes associées au tract intestinal des espèces d’insectes exotiques envahisseurs \npourraient jouer un rôle crucial dans leurs capacités d'adaptation à leur nouvel environnement. À \nl’inverse, des facteurs environnementaux tels que la température et la nutrition pourraient agir comme déterminants et influencer la composition du microbiome de ces insectes. L’objectif de cette thèse est d’explorer les modulations du microbiome de l’agrile du frêne face aux variables \nenvironnementales, afin de mettre en évidence la dynamique du microbiome de cet insecte ravageur confronté à un nouvel environnement. L’approche choisie pour l’ensemble des travaux \ns’est appuyée sur la technique de séquençage d’amplicon ciblant le gène codant de l'ARNr 16S bactérien et de l'espaceur transcrit interne fongique ITS2 et une variété d’analyses multivariées. Dans un premier temps, une relation significative a été identifiée entre le nombre de captures des adultes de l’agrile du frêne sur des arbres hôtes et la structure taxonomique de la communauté \nbactérienne associée au tract intestinal de l’insecte. En effet, en analysant la variation des indices \nde diversité et les distances de dissimilarité de ces communautés, il a été possible de démontrer \nque la densité de la population d’insectes affectait leurs structures. De plus, certains taxa bactériens se sont révélés comme étant des indicateurs spécifiques pour les insectes capturés sur des arbres à faible densité de population. Dans un autre volet de l’étude, on cherchait à \ndéterminer, par une analyse du partitionnement de la variation, les contributions relatives des \npropriétés spécifiques des arbres hôtes, à savoir les communautés bactériennes et fongiques \nassociées aux feuilles (phyllosphère), la composition phytochimique de ces dernières, et les \ndistances géographiques des sites d'échantillonnage sur la communauté microbienne intestinale de l'agrile du frêne. La composition du microbiome de la phyllosphère s’est révélée être un \npuissant prédicteur de la structure de la communauté microbienne dans les intestins de l'agrile du frêne, expliquant respectivement 53 et 48 % de la variation des champignons et des bactéries. \nUne comparaison des deux biotopes (tract intestinal de l’insecte et phyllosphère) a révélé des structures microbiennes taxonomiques distinctes avec des taxons indicateurs spécifiques pour chacun. Finalement, on a cherché à comprendre la complexité des relations existant dans les \ndeux biotopes, en ciblant une approche exploratoire comparative des structures et réseaux de \ncooccurrences des communautés microbiennes. La tendance au regroupement phylogénétique des espèces bactériennes et fongiques a mis en évidence le rôle déterminant du biotope dans \nl’assemblage des espèces coexistant dans chaque habitat, alors que le réseau de cooccurrences \nest apparu avec une densité plus élevée pour les espèces cooccurrentes dans le tract intestinal \nde l’insecte. Cette étude, basée sur des méthodes novatrices, a permis de proposer une nouvelle \napproche plus adaptée pour les travaux de recherche relatifs à la plasticité du microbiome, qui permet une interprétation plus adéquate des résultats d’analyses. Par exemple, nos résultats ont suggéré des stratégies de modulation complexes du microbiome intestinal des insectes envahissants confrontés à certains facteurs environnementaux ouvrant de nouvelles perspectives \nde recherche. \n “Life would not long remain possible in the absence of microbes” Louis Pasteur \n The Emerald Ash Borer, Agrilus planipennis Fairmaire, is an exotic insect pest native to Asia that causes environmental and economic damage to ash trees (Fraxinus spp.) in North America. This Buprestidae first detected in 2002 at Canada-U.S. border, has been reported as the most serious pest in recent decades, particularly because of the environmental, ecological and economic \nimpacts. As microorganisms are reported to contribute vital functions for their hosts, the microbial communities associated with the gut of invasive alien insect species could play a crucial role in \ntheir ability to adapt to their new environment. On the other hand, environmental factors such as \ntemperature and nutrition could act as determinants, and influence the composition of these \ninsects’ microbiome. The objective of this thesis is to explore the modulations of the microbiome of the emerald ash borer when facing some environmental variables in order to highlight the \npotential role of the insects’ microbiome during its establishment process in North America. The \noverall approach was based on the amplicon sequencing high throughput technique targeting the \nbacterial 16S rRNA and the ITS2 fungal internal transcribed spacer couple with different multivariate analyzes. First, a significant relationship was found between the insect’s population \nsize in the host trees and the taxonomic structure of bacterial community associated with the \ninsect’s gut. In fact, by analyzing the variation in the diversity indices and the dissimilarity \ndistances of the bacterial communities, it was possible to demonstrate that the taxonomic structure of microbial communities was affected. Moreover, some bacterial taxa appeared as indicator taxa for the lowest insect population size. Secondly, the insects’ gut variation and its \npartitioning performed after some canonical analyzes revealed significant contributions of host tree-specific properties. More specifically, the bacterial and fungal communities associated with \nthe host leaves (phyllosphere) appeared to play a determinant role in the variation observed in \nthe insects’ microbiome compared to geographic coordinates and some leaves’ phytochemicals. \nThe composition of the phyllosphere microbiome has been shown to be a powerful predictor of the structure of the microbial community in the intestines of the emerald ash borer, accounting for \n53 and 48% of the variation in fungi and bacteria, respectively. A comparison of the two biotopes \n(insects’ gut and phyllosphere) revealed distinct taxonomic microbial structures with specific \nindicator taxa for each of them. Finally, an attempt was made to understand the complexity of the relationships in both biotopes, by targeting a comparative approach based on phylogenetic structures and cooccurrence networks of the microbial communities. Thus, the biotopes were found playing a determinant role in the assembly of the microorganisms in each biotope due to \nthe tendency of the cooccurring species to be phylogenetically clustered whereas the cooccurrences network appeared with a higher density in the insect’s gut. This study using innovative approaches pointed out some modulation strategies related to the insects’ gut \nmicrobiome of an invasive insect facing some environmental factors that should be considered in the future for potential biological pest management.

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