Physiological mechanisms for the maintenance of nitrogen stoichiometric homeostasis in earthworms and implications for soil nitrogen dynamics in temperate agroecosystems

Earthworms contribute to nitrogen (N) cycling in agroecosystems through the direct release of N from their populations, and their indirect effects on soil physical, chemical and biological processes.Despite the large body of literature on earthworm ecology, studies that examine the direct role of earthworms on N cycling from the perspective of ecological stoichiometry are lacking.This knowledge gap needs to be addressed, particularly intemperate agroecosystems where earthworms are the dominant soil fauna based on their biomass.This study sought to provide insights into the physiological mechanisms regulating N stoichiometry in earthworm body, to better understand the stoichiometric interaction between earthworms and their food resources at the individual level, and the implications of crop residue quality on earthworm-mediated N dynamics at the agroecosystem level.First, I investigated whether the endogeic earthworm Aporrectodea turgida maintains a strict homeostasis in its body N concentration and C:N ratio in a controlled laboratory experiment.This allowed me to evaluate some of the physiological mechanisms A. turgida can use to regulate its body N stoichiometry, namely secretion of external and internal mucus, selective ingestion, urine excretion, and in vivo gut-denitrification.Second, I conducted a field study on earthworm population dynamics in relation to crop residue quantity and quality, and soil particulate organic matter (POM) during a two-year period in no-till corn-soybean agroecosystems.Finally, I quantified the direct flux of N through the population of Aporrectodea spp. in no-till corn-soybean agroecosystems, by summing up N released from earthworms through secondary production and excretion (mucus, urine).As expected, A. turgida exhibited strict homeostasis in its body N concentration (11%) and C:N ratio (3.9), regardless of the N content (1.5-5.7%) and C:N ratio (8-29) of the organic materials ingested.Among the physiological mechanisms investigated, only selective ingestion and gut-denitrification are likely to contribute to the conservation of N stoichiometry in the body of A. turgida.This implies that in N-poor agroecosystems, earthworms will increase their II ingestion rates to acquire the necessary amount of N to maintain their N stoichiometry, However, regardless of their food resources, A. turgida appear to maintain similar N excretion rate from urine and mucus, averaging 609 µg N g -1 fw d -1 , of which 36 to 84% was recovered in the mineral-N and dissolved organic nitrogen (DON) pools after two days.This finding is consistent with the observation that earthworm presence in temperate agroecosystems enhances N mineralization and plant growth.The field study showed that earthworm abundance and biomass were positively related to the amount of surface residue present in no-till agroecosystems, but were not correlated to the chemical composition of crop residue and the soil POM content during this two-year study.As the stoichiometric interaction between earthworms and their food resources under realistic field conditions were not related to these indicators of crop residue quality, I propose that future characterization of food quality should use more meaningful indicators (e.g., assimilable energy).My estimation of the direct N flux through the population of Aporrectodea spp.ranged from 22 to 105 kg N ha -1 year -1 , which may represent 24 to 88% of the recommended N fertilizer requirements of corn in Quebec.I conclude that the direct flux of N through earthworm populations is substantial, and likely contributes to the soil mineral N supply for crop production in no-till agroecosystems of Quebec.Refining the N fertilization recommendation for non-leguminous grain crops to account for N supply from earthworms has the potential to reduce costs and environmental losses of N. III RÉSUMÉ Les vers de terre (VDT) contribuent dans la dynamique d'azote (N) en agroécosystèmes par la libération directe de N à travers leurs populations, et par leurs effets indirects sur les processus physiques, chimiques et biologiques du sol.Malgré une littérature abondante sur l'écologie des VDT, les études examinant leur rôle sur la dynamique de N selon l'écologie stœchiométrique font défaut.Combler ce manque est d'une grande importance, particulièrement en agroécosystèmes tempérés où les VDT constituent la faune dominante du sol en biomasse.Cette étude a pour objective d'élucider les mécanismes physiologiques régulant la stœchiométrie de N dans le corps des VDT, pour mieux comprendre l'interaction entre les VDT et leurs ressources alimentaires au niveau individuel, et les implications de la qualité des résidus de culture sur la dynamique de N médiée par les VDT au niveau agroécosystèmique.Premièrement, j'ai examiné au laboratoire si le VDT Aporrectodea turgida maintient une homéostasie stricte dans la concentration en N corporel et le rapport C:N.Cela m'a permis d'évaluer certains mécanismes physiologiques qu'A.turgida peut utiliser pour réguler sa stœchiométrie en N corporel, à savoir la sécrétion du mucus externe et interne, l'ingestion sélective, l'excrétion d'urine, et la dénitrification intestinale.Deuxièmement, j'ai mené une étude de terrain sur la dynamique de la population de VDT en relation avec la quantité et la qualité des résidus de culture, et la matière organique particulaire du sol (POM) pendant deux ans en agroécosystèmes maïs-soja sans labour.Enfin, j'ai quantifié le flux direct de N à travers la population d'Aporrectodea spp.dans ces agroécosystèmes.Comme attendu, A. turgida présentait une homéostasie stricte dans sa concentration en N corporel (11%) et son rapport C:N (3,9), indépendamment de la teneur en N (1,5-5,7%) et du rapport C:N (8-29) des matières ingérées.Parmi les mécanismes physiologiques étudiés, seules l'ingestion sélective et la dénitrification intestinale sont susceptibles de contribuer à la conservation de la stœchiométrie en N d'A.turgida.Ceci implique que dans les agroécosystèmes pauvres en N, les vers de terre IV augmenteront leurs taux d'ingestion pour acquérir la quantité nécessaire de N pour maintenir leur stœchiométrie.Cependant, indépendamment de leurs ressources alimentaires, A. turgida semblent maintenir le même taux d'excrétion de N en urine et mucus, en moyenne 609 μg N g - 1 fw d -1 , dont 36 à 84% est récupéré dans le N-minéral et N organique dissout (DON) après deux jours.Ce résultat concorde avec le fait que la présence des VDT en agroécosystèmes tempérés augmente la minéralisation et la croissance des plantes.L'étude de terrain a montré que l'abondance et la biomasse des VDT étaient liées positivement à la quantité des résidus présents dans les agroécosystèmes sans labour, mais n'étaient pas corrélées à la composition chimique des résidus de culture et au contenu en POM de sol au cours des deux ans étude.Puisque l'interaction stœchiométrique entre les VDT et leurs ressources alimentaires dans les conditions réalistes de terrain n'était pas liée aux indicateurs de qualité des résidus de culture, je propose que la caractérisation future de la qualité des aliments se base sur des indicateurs plus utiles, tel que l'énergie assimilable.Mon estimation du flux direct de N à travers la population d'Aporrectodea spp.variait de 22 à 105 kg N ha -1 an -1 , ce qui représenterait 24-88% des besoins en engrais azotés pour la culture du maïs au Québec.Je conclus que le flux direct de N à travers les populations des VDT est substantiel et peut contribuer à l'approvisionnement en azote pour la production des cultures dans les agroécosystèmes du Québec.Affiner la recommandation de fertilisation en N pour les cultures céréalières non légumineuses en tenant compte de l'approvisionnement en N par les VDT a la possibilité de réduire les coûts et les pertes environnementales de N.

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