Microbial community assembly, dissolved organic matter interactions and bacterial metabolism along a boreal aquatic network

Les communautés microbiennes environnementales figurent parmi les plus complexes de la planète. En consommant la matière organique dissoute (MOD), les microbes hétérotrophes constituent la base des réseaux trophiques aquatiques et contribuent de manière significative aux émissions de gaz à effet de serre des écosystèmes aquatiques. Malgré leur importance pour les cycles biogéochimiques, notre compréhension de l’assemblage des communautés microbiennes, de leurs interactions avec la MOD et de leurs liens avec les processus métaboliques dans l’ensemble du réseau aquatique reste limitée. Cette thèse propose une étude approfondie du réseau aquatique du bassin versant de la rivière La Romaine, situé dans la région boréale du Québec, Canada, et vise à relever plusieurs défis dans le domaine de l’écologie des communautés microbiennes localisées le long du continuum terrestre-aquatique. Premièrement, nous avons cherché à décrire l’assemblage des communautés microbiennes dans les réseaux aquatiques (chapitre 1). Deuxièmement, nous avons tenté d’identifier les unités les plus réactives au sein des assemblages de microbes et de MOD, et d’évaluer leurs interactions (chapitre 2). Enfin, nous avons mesuré différents aspects du métabolisme microbien et identifié comment leurs variations sont liées à celles de l’environnement, de l’hydrologie, de la composition des assemblages microbiens et de la MOD dans différents milieux aquatiques (chapitre 3). Dans le chapitre 1, nous avons étudié l’assemblage des communautés microbiennes le long d’un continuum intégrant le milieu terrestre, les milieux d’eau douce et l’estuaire, en mesurant où et quand, le long de ce continuum, les communautés basées sur l’ADN et l’ARN divergeaient ou convergeaient. Ce système dynamique nous a permis de proposer une approche novatrice pour évaluer à quel moment les communautés étaient plutôt dominées par des effets de masse ou sélectionnées par l’environnement. Les résultats ont montré que les effets de masse étaient toujours présents, mais que la saisonalité modulait l’importance de la sélection environnementale dans les différentes sections du continuum. Les taxons provenaient de la totalité de la courbe d’abondance par rang, indiquant que les taxons abondants et les taxons rares jouent tous deux un rôle majeur dans la formation des communautés microbiennes actives. La portion active des communautés microbiennes provenait surtout des taxons d’origine terrestre, tandis qu’une grande fraction des microbes inactifs des eaux douces se retrouvait passivement transportée le long du cours d’eau, héritages des processus à l’oeuvre en amont. Dans le chapitre 2, nous avons développé une approche novatrice pour modéliser les patrons spatiaux individuels des formules moléculaires de la MOD et des unités taxonomiques opérationnelles microbiennes le long d’un gradient d’âge de l’eau pondéré par le débit, incluant sols, ruisseaux, rivières, réservoirs et lacs. Nous avons identifié qu’environ 44% des formules de la MOD et seulement 7.5% des taxons microbiens semblaient réactifs aux changements environnementaux. La réactivité de la MOD était variable selon les saisons et les années, contrairement aux fractions microbiennes, qui restaient relativement stables, suggérant que le pool stable/persistant de la MOD est plus variable qu’on ne le pensait auparavant. Nous avons ensuite établi des corrélations entre les fractions réactives extraites de la MOD et les unités microbiennes afin d’évaluer les potentielles relations de cause à effet. Après avoir éliminé les corrélations suspectes ou douteuses, nous avons extrait les corrélations significatives entre les deux ensembles, révélant des variations saisonnières dans les interactions MOD-microbes : les composés aromatiques et frais de la MOD semblaient consommés au printemps, tandis que les composés partiellement dégradés étaient préférentiellement utilisés en été. En outre, les groupes de composés ayant un état de dégradation similaire mais des tailles moléculaires variées semblaient sélectionner des phylums microbiens spécifiques dans les eaux plus vieilles, suggérant que les processus de sélection varient selon la saison et la disponibilité des ressources. Enfin, le chapitre 3 explore les facteurs qui gouvernent les différents aspects du métabolisme microbien le long du continuum aquatique. Nous avons mesuré plusieurs indicateurs métaboliques, tels que la respiration bactérienne, la production bactérienne et les profils d’utilisation du carbone (BIOLOG EcoPlates). Des analyses multivariées des facteurs environnementaux et hydrologiques, de la structure des communautés microbiennes globale (ADN) et actives (ARN), ainsi que de la composition totale et chimiquement détaillée de la MOD, nous ont permis d’extraire leurs gradients saisonniers et spatiaux respectifs et de les relier aux variations du métabolisme bactérien. Cette approche a montré que les changements dans la production bactérienne sont associés à des modifications saisonnières de la composition des communautés microbiennes actives et globale. Les taux de respiration spécifiques étaient liés aux variations des facteurs environnementaux et de la composition de la MOD, en particulier aux variations de deux pools relativement frais, de taille moyenne et à faible teneur en azote. Ces résultats suggèrent que les changements de composition des communautés microbiennes et de la MOD le long des gradients hydrologiques influencent divers aspects du métabolisme bactérien. En résumé, ces résultats révèlent l’influence déterminante de la connectivité hydrologique et de la saisonnalité sur l’assemblage des communautés microbiennes, les interactions MOD-microbes et le métabolisme microbien dans les systèmes aquatiques. Cette thèse éclaire des aspects fondamentaux de l’écologie et du métabolisme des communautés microbiennes discernables uniquement par la prise en compte de la connectivité intrinsèque des réseaux aquatiques et de leurs dynamiques saisonnières. Ainsi, ces résultats fournissent un cadre contextuel hydrologique et saisonnier aux nombreuses études à venir qui seront limitées à un écosystème isolé. De plus, cette thèse propose plusieurs cadres conceptuels et approches novateurs pour faire progresser notre compréhension de l’interconnexion naturelle des communautés microbiennes et des assemblages de la MOD le long des gradients hydrologiques et saisonniers. _____________________________________________________________________________ MOTS-CLÉS DE L’AUTEUR : assemblage des communautés microbiennes, matière organique dissoute, métabolisme microbien, connectivité hydrologique, écologie des bassins versants, continuum terrestre-aquatique

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