The association of interoceptive awareness with alexithymia and empathy : a multimethodal investigation of neural activity patterns and neurotransmitter concentrations in anterior cingulate cortex and insula

Summary Interoceptive awareness (IA) is the awareness of bodily signals and has been highlighted as important in many early theories of emotion. William James was one of the first to present a psychological theory linking viscero-afferent feedback to emotional experience. The processing of bodily and thus interoceptive stimuli may be a crucial component in yielding empathy, since affective states are often assumed to involve awareness of one´s own bodiliy state. The assumption of a close relationship between interceptive awareness and empathy is further supported when considering the regions recruited during both processes, like the insula and the anterior cingulate cortex. Although especially the affective component may implicate interoception and interoceptive awareness, the impact of interoception on empathy has never been evaluated behaviorally or neurophysiologically. Also associated with altered insula and anterior cingulate cortex (ACC) function is Alexithymia. Alexithymia, a personality trait, is marked by cognitive and affective features including difficulties in identifying and describing feelings as well as in distinguishing feelings from bodily sensations of emotional arousal. Recent studies found a negative correlation between prefrontal glutamate (Glu) and mental perspective taking as well as extraversion. Even though several functional imaging studies investigated the neuronal signatures of interoceptive awareness and the personality trait alexithymia, little is known about the functional relevance of neurotransmitter concentrations. Despite the (1) specific role of interoceptive awareness in alexithymia and empathic processing, the (2) functional relevance of ACC and insula for interoceptive awareness and empathy, (3) the association of alexithymia with structural and functional changes in ACC and insula and (4) the behavioral relevance of altered neurotransmission in these regions, neither the relationship between interoceptive awareness, empathy and alexithymia nor their respective association with neuronal acitivity and neurotransmitter concentrations in ACC and insula has been elucidated yet. The first study demonstrates for the first time a direct interaction between interoception and empathy. Our data show that preceding interoceptive awareness enhances neural activity in bilateral insula and various midline regions during empathy. The enhancement of neural activity during empathy in both interoceptive and empathy networks by preceding interoceptive awareness suggests a close relationship between interoception and empathy; thereby, interoception seems to be implicated to empathy. In the second study we examined the relationship between alexithymic facets as assessed with the Toronto Alexithymia Scale (TAS-20) and interoceptive awareness (assessed with the Body Perception Questionnaire) and investigated their association with glutamate and gamma-aminobutyric acid (GABA) concentrations in the left insula and the ACC using 3-Tesla proton magnetic resonance spectroscopy. Behaviorally, we found a close association between alexithymia and interoceptive awareness. Furthermore, glutamate levels in the left insula were positively associated with both alexithymia and awareness of autonomic nervous system reactivity, while GABA concentrations in ACC were selectively associated with alexithymia Interozeptives Bewusstsein ist das Bewusstsein von Körpersignalen und spielte schon in vielen frühen Theorien der Emotion eine wichtige Rolle. William James war der Ansicht, dass Gefühle die Folge viszeraler Veränderungen sind, die bei der Wahrnehmung von emotionsauslösenden Sachverhalten auftreten. Die Verarbeitung der körperlichen und damit interozeptiven Reize könnte auch eine entscheidende Komponente der Empathie sein. Die Annahme einer engen Beziehung zwischen interozeptivem Bewusstsein und Empathie wird durch die Betrachtung gestützt, dass bei beiden Prozessen gleiche Hirnregionen involviert sind, wie zum Beispiel die Insula und der anteriore cinguläre Kortex. Obwohl vor allem die affektive Komponente bei Interozeption und interozeptiven Bewusstsein von grosser Bedeutung ist, wurde der Einfluss von Interozeption auf Empathie nie behavioral oder neurophysiologisch untersucht. Veränderte Insula und anteriore cinguläre Cortex (ACC )-Funktion ist auch bei Alexithymie zu finden. Alexithymie ist ein Persönlichkeitsmerkmal, das durch Probleme in kognitiven und affektiven Funktionen, Probleme bei der Identifizierung und Beschreibung von Gefühlen sowie bei der Unterscheidung von körperlichen Empfindungen oder emotionaler Erregung gekennzeichnet ist. Aktuelle Studien fanden eine negative Korrelation zwischen präfrontalen Glutamat (Glu) und Perspektivenübernahme sowie Extraversion. Auch wenn mehrere funktionelle Bildgebungsstudien die neuronalen Änderungen bei interozeptivem Bewusstsein und Alexithymie untersucht haben, so ist doch wenig über die Bedeutung der Neurotransmitterkonzentrationen bekannt. Trotz der (1) besonderen Rolle von interozeptivem Bewusstsein bei Alexithymie und Empathie, der (2) funktionellen Relevanz von ACC und Insula bei interozeptivem Bewusstsein und Empathie, (3) der Assoziation von Alexithymie mit strukturellen und funktionellen Veränderungen im ACC und Insula und ( 4) der Relevanz von veränderter Neurotransmission in diesen Regionen wurde bisher weder die Beziehung zwischen interozeptivem Bewusstsein, Empathie und Alexithymie noch ihre jeweilige Assoziation mit neuronaler Aktivität und Neurotransmitterkonzentrationen im ACC und Insula untersucht. In der ersten Studie zeigen wir zum ersten Mal eine direkte Wechselwirkung zwischen Interozeption und Empathie. Die Ergebnisse unserer fMRI- Untersuchung zeigen, dass bei Interozeption die neuronale Aktivität in der bilateralen Insula und verschiedenen medialen kortikalen Regionen während Empathie verstärkt ist. In der zweiten Studie untersuchten wir den Zusammenhang zwischen Facetten der Alexithymie, die durch die Toronto Alexithymie - Skala ( TAS- 20) aufgezeigt wurden, interozeptivem Bewusstsein (ermittelt mit dem Körperwahrnehmungs-Fragebogen, BPQ) und den Konzentrationen von Glutamat und Gamma-Aminobuttersäure (GABA) -Konzentrationen in der linken Insula und dem ACC, die mithilfe der 3- Tesla- Magnetresonanzspektroskopie bestimmt wurden. Auf der Verhaltensebene fanden wir eine enge Verbindung zwischen Alexithymie und interozeptivem Bewusstsein. Weiterhin war die Glutamatkonzentration in der linken Insula positiv sowohl mit Alexithymie als auch mit dem Subscore „Reaktionsfähigkeit des Autonomen Nervensystems“ des BPQ assoziiert, während GABA -Konzentrationen im ACC selektiv mit Alexithymie verbunden waren.

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