La connectivité terrestre-aquatique : un processus structurant les communautés et fonctions microbiennes dans les paysages pergélisolés en transition

Les mares et lacs thermokarstiques, interfaces clés entre les sols, le pergélisol et les écosystèmes aquatiques en aval, sont des points chauds de production de gaz à effet de serre (GES). Pourtant, l’influence de la connectivité terrestre-aquatique sur la structure des communautés microbiennes, leurs processus d’assemblage et leurs fonctions biogéochimiques reste largement méconnue. Pour y remédier, cette thèse caractérise la diversité taxonomique et fonctionnelle des communautés microbiennes le long de deux continua sol-pergélisol-eau : un en zone de pergélisol sporadique au Nunavik (Québec, Canada) et un en zone de pergélisol continu sur l’île Bylot (Nunavut, Canada). Nous avons combiné le métabarcoding du gène de l’ARN ribosomal 16S et des approches métagénomiques hybrides (centrées sur les gènes, les plasmides et les génomes) à l’étude des propriétés biogéochimiques clés : espèces azotées, nutriments, qualité de la matière organique dissoute (MOD) et concentrations de GES. Dans une vallée où le pergélisol est fortement érodé, nous avons échantillonné une palse (restant de pergélisol), un lac émergent directement connecté à la palse, l’eau du sol et de la tourbière adjacente ainsi que deux lacs matures faiblement connectés aux sols de la palse. Les analyses des communautés totales et présentant des indices de production de protéines (par « Amplicon Sequence Variant » (ASV) du gène de l’ARNr 16S sur l’ADN et l’ADNc) révèlent un assemblage des communautés d’abord stochastiques (effet de masse de microbe de la palse présent dans le lac émergent) à des processus déterministes (sélection par les concentrations en CH4 et CO2 et les espèces chimiques de l’azote disponibles dans les lacs matures). De nombreux microbes sont partagés entre la tourbe, l’eau du sol et l’hypolimnion des lacs matures et de leurs sédiments. Tandis que de nombreux microbes sont partagés entre la palse et le lac émergent, en particulier ses sédiments. Les taxa de méthanogènes et de méthanotrophes varient : le lac émergent présente un faible ratio CH4 : CO2 et une prédominance de méthanogènes hydrogénotrophiques, tandis que les lacs matures hébergent une plus grande diversité de taxa connus pour des voies acétoclastiques, hydrogénotrophiques et méthylotrophiques ainsi qu’un nombre plus important et diversifié de méthanotrophes aérobies et anaérobies. Ces résultats soulignent le rôle crucial de la connectivité terrestre-aquatique dans la structuration des communautés microbiennes et le contrôle des émissions de GES lors de l’évolution des lacs thermokarstiques, par le transport de micro-organismes ou la modification des propriétés physicochimiques entraînant ou relâchant les mécanismes de sélection et de dispersion. Le long du même transect que le Chapitre 1, nous avons montré, par l’intermédiaire de coassemblages métagénomiques hybrides, comment les fonctions écosystémiques évoluent le long de la chronosequence de formation de lac thermokarstiques. Nous observons une transition de l’anammox dans les sols de palse et dans le lac émergeant vers la nitrification dans les lacs matures, et un passage de la méthanogénèse hydrogénotrophique à la méthylotrophique. Les fonctions de dégradation de matière organique changentelles aussi passant de fonctions de dégradation de plantes et de cellulose dans le lac émergeant à des fonctions de dégradation de matières organiques de composés aromatiques tourbeux récalcitrants comme la lignine dans le lac mature. Le potentiel d’oxydation anaérobie du méthane (AOM) cooccurre avec la nitrification, tandis que l’oxydation aérobie du méthane cooccurrent avec la voie de réduction dissimilaire du nitrate en ammonium (DNRA). Le transfert d’électrons extracellulaires (EET)via les cytochromes semble jouer un rôle important dans ces couplages à ces sites, les EET cooccurrant avec les couplages liés à l’AOM. Fait notable, les changements dans le plasmidome précèdent les variations du métagénome global, soulignant le rôle des plasmides comme moteurs coévolutifs, disséminant les gènes essentiels pour le carbone et l’azote lors du dégel du pergélisol. Au sein du pergélisol continu, nous avons comparé deux types différents de transects sol-eau : trois au sein de systèmes de mares thermokarstiques (IWT), et trois au sein de systèmes de mares de polygones coalescents (CP) non thermokarstiques. Les mares thermokarstiques présentent un fort effet de masse lié à l’arrivée de microorganismes du sol de la couche active et du pergélisol spécialisés dans la dégradation de composés aromatiques terrestres. Le potentiel de méthanogenèse se situe principalement dans la couche active et le pergélisol, qui se retrouvent au contact de l’eau dans les parties littorales lors de la formation des mares thermokarstiques. Celles-ci ne montrent cependant pas la stratification fonctionnelle attendue : la composition microbienne et le potentiel de traitement de la MOD aromatique sont similaires selon la profondeur. À l’inverse, les mares non thermokarstiques sont dominées par la sélection, hébergeant des potentiels génétiques dédiés à la dégradation de la cellulose et de matière végétale plus fraîche ainsi que la méthanotrophie, dans leur sédiment cooccurrent des fonctions de méthanogenèse, de nitrification et d’oxydation anaérobie du méthane, montrant un potentiel couplage C-N. Une des mares IWT plus anciennes, et où l’érosion est amoindrie, présente une communauté microbienne et des fonctions intermédiaires entre les mares IWT et les mares CP. Ces observations suggèrent qu’avant l’établissement des méthanotrophes dans les mares CP ou les mares apparentées, l’accroissement de la connectivité soleau, représenté par les IWT, pourrait accentuer les émissions de CH4 de ces paysages en particulier depuis les zones littorales des mares IWT. En intégrant des données du metabarcoding de l’ARNr 16S et les données métagénomiques, cette thèse démontre que la connectivité terrestre-aquatique orchestre les processus d’assemblage microbien (stochastique vs. déterministe), l’adaptation des communautés via les plasmides et contrôle les cycles des GES au cours de l’évolution des systèmes thermokarstiques. Comprendre ces dynamiques est essentiel pour prédire la réponse des écosystèmes d’eau douce arctiques au dégel du pergélisol.

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